Résumé du roman

     Jonathan, protagoniste humain de l'histoire, acquiert l'ancien appartement de son oncle Edmond décédé. En même temps, environ 18 millions de fourmis s'éveillent après des mois d'hibernation dans la cité de Bel-o-kan. En se renseignant sur son oncle, Jonathan découvre un message laissé par ce dernier lui interdisant l'accès à la cave de l'appartement. Il apprend également que son oncle est un homme passionné d'insectes et plus particulièrement les Fourmis mais qui a du mal à s'intégrer à des groupes de savants. Il découvre une énigme : "comment faire quatre triangles identiques avec six allumettes ?", clé de toute l'intrigue. En parallèle, le 327ème mâle de la fourmilière part en expédition de chasse mais son groupe est soudainement terrassé par on ne sait quoi. De retour à la cité, 327ème narre haut et fort son périple mais n'est pas pris au sérieux. Il décide alors d'aller voir la Reine et de lui expliquer l'histoire mais sans plus de succès. Après son entrevue avec la Reine, il est poursuivie par deux fourmis, dont une boiteuse, à l'odeur de roche, et est rattrapé. Au même moment, un oiseau attaque la cité, permettant la fuite de 327ème.

     Le chien de Jonathan disparaît dans la cave et ce dernier décide donc d'aller le chercher. Après de longues heures d'absence, sa femme et son fils s'inquiètent mais il finit par remonter avec le cadavre du chien. Il raconte alors qu'il souhaite y redescendre pour explorer. Jonathan y redescend donc mais après plusieurs jours sans nouvelles, sa femme décide à son tour d'y aller. L'enfant, alors seul, prévient les secours et la police arrive. Il est mis en pensionnat et une enquête est mise en place.

     Le 327ème mâle cherche toujours à se faire entendre. En fuyant les fourmis à l'odeur de roche qui le suivent, il parvient dans une grotte secrète où il rencontre la 56ème femelle qu'il convainc d'enquêter sur son étrange histoire. Par la suite, il arrive même à convaincre une autre fourmi 103683ème asexuée. Continuant de se cacher dans les profondeurs de la fourmilière, elles remontent à la surface suite au début de la guerre contre les fourmis naines. Pour vaincre l'adversaire, les fourmis de Bel-o-kan font preuve d'imagination et invente le "tank" : une fourmi casseuse de graine soulevée par quatre fourmis plus rapides.

     Durant cette guerre chez les fourmis, un groupe de pompiers et un policer descendent dans la cave mais ne remontent pas. Le fils de Jonathan fuie le pensionnat et décide d'aller à la recherche de ses parents. En descendant, le passage est bloqué par une porte qui ne s'ouvre qu'en répondant à l'énigme "comment faire quatre triangles identiques avec six allumettes ?".
     La guerre terminée, c'est l'heure du vol nuptial des fourmis sexuées. La 56ème femelle découvre ue 327ème a été assassiné. Mais les femelles s'envolent et les mâles les suivent pour s'accoupler. Ce n'est pas chose facile, l'extérieur est peuplé de dangers : oiseaux, insectes, pluie... Malgré cela, 56ème parvient à s'accoupler et à trouver un endroit propice à la fondation de sa nouvel cité : Chili-pou-kan. Sa cité se développe mais elle continue son enquête. Elle envoie des espions dans son ancienne cité et découvre que Bel-o-kan a l'intention de l'attaquer.
     Chez les humains, la police décide d'arrêter l'investigation dans la cave et mure l'entrée. Cependant, la tante de Jonathan suivie de deux scientifiques amis d'Edmond choisissent de connaître le fin mot de l'histoire. Ils descendent donc et retrouvent tous les disparus dans un centre d'étude consacré aux fourmis fondé par Edmond dans une ancienne église. Edmond étudiait la fourmilière de 327ème et a réussi à recréer des phéromones fourmis pour communiquer avec ces dernières.